Kostolík postavili v priebehu prvej štvrtiny 14. storočia vo vyvýšenej polohe. Povolenie postaviť kostol zasvätený sv. Jánovi Evanjelistovi na majetku Petra a Tomáša, synov magistra Filipa Donča zo Zvolena, vydal ostrihomský arcibiskup Tomáš v roku 1310. Do konca prvej štvrtiny storočia už podľa všetkého stál.

Išlo o typický dedinský kostolík tých čias. Jednoduchú stavbu tvorila pozdĺžna loď, kvadratické presbytérium a severná sakristia. Podobné stavby nájdeme aj v blízkom Čeríne či Hornej Mičinej.

Už v roku 1325 sa v kostolíku konala kapitula františkánov z kláštora v neďalekej Slovenskej Ľupči a františkánske motívy sa odrážajú aj vo freskovej výzdobe datovanej do dvoch hlavných etáp (okolo roku 1380 a v roku 1415). Nie je však jasné, kedy došlo k zmene patrocínia na súčasné.

V poslednej tretine 15. storočia sa realizovali vo viacerých etapách úpravy v neskorogotickom štýle. Okolo roku 1470 rozšírili južné okno presbytéria a viaceré architektonické články a ostenia boli natreté červenou farbou (obnovenou pri poslednej obnove v 20. storočí). Do roku 1478 je datovaná rozsiahla maľba Ladislavskej legendy na severnej stene lode.

Významným zásahom do podoby kostolíka bola neskorogotická prestavba datovaná do obdobia okolo roku 1490 (v literatúre sa uvádza aj rok 1512 i 1478). V rámci nej bola pristavaná zo severnej strany bočná kaplnka otvárajúca sa do lode polkruhovým oblúkom (zničený bol pritom neznámy obraz pod maľbou sv. Juraja a veľká časť výjavu Narodenia sv. Jána Krstiteľa) a menšia kostnica, ktorej západná stena je na úrovni západného priečelia kostola. Novo pristavaná kaplnka bola súčasne vyzdobená nástennými maľbami. V tomto období bol vytvorený aj západný portál v tomto priečelí.

Začiatkom 16. storočia sa uskutočnili menšie úpravy v interiéri, ale tiež zatreli maľby v interiéri i exteriéri. V období reformácie chrám striedavo využívali protestanti a katolíci. Neľahké časy doľahli na kostolík i celú obec v druhej polovici 17. storočia, kedy boli Poniky dvakrát vyplienené a vypálené tureckými oddielmi (1663 a 1678). V tomto období dokonca mal kostolík slúžiť Turkom ako maštaľ. V roku 1709 kostolík definitívne pripadol katolíkom. Do 16. storočia je datovaná aj výstavba opevnenia kostolíka.

Rozsiahla baroková prestavba bola realizovaná v rokoch 1752 – 1764. Kostol dostal nové vnútorné zariadenie a loď i kaplnku zaklenuli murovanou klenbou. V západnej časti lode vybudovali murovanú tribúnu. Rovnako tak boli zamurované gotické okná lode a južný portál. Osvetlenie lode bolo po novom riešené dvoma väčšími oknami. Novo bolo riešené aj osvetlenie severnej kaplnky, kde miesto dvoch zamurovaných pôvodných okien prerazili jedno nové, umiestnené v strede severnej steny. Nové okno bolo vytvorené aj v severnej stene sakristie. V roku 1778 rozšírili murovanú tribúnu o drevenú predstavanú časť.

V roku 1810 pristavali k západnému priečeliu murovaný základ zvonice, na ktorý nadväzovala drevená nadstavba. V spodnej časti zvonice vznikla tzv. žobračovňa.

Menšie úpravy sa realizovali aj v nasledujúcich desaťročiach 19. i 20. storočia. Zlom v dejinách kostolíka nastal v druhej polovici 20. storočia. V roku 1961 bol odkryté časti nástenných malieb v podkrovnom priestore, o desať rokov neskoršie sa začal reštaurátorský výskum, na ktorý nadviazala komplexná obnova zahŕňajúca vyriešenie statických problémov (vrátane odstránenia barokovej klenby a zvonice), zrekonštruovanie zamurovaných architektonických detailov a zreštaurovanie nástenných malieb. Práce boli ukončené v roku 1992.